Characteristic of voltage-dependent changes generating the bursting activity of the intergeniculate leaflet neurons – patch clamp in vitro study

• Authors: Łukasz Chrobok , Katarzyna Palus , Marian Henryk Lewandowski

Title variants

PL

Charakterystyka napięciowo-zależnych zmian zaangażowanych w generowanie aktywności erupcyjnej neuronów listka ciała kolankowatego bocznego – badania in vitro patch clamp

• Languages of publication: EN

Abstracts

EN

INTRODUCTION The intergeniculate leaflet of the thalamus (IGL) is one of the two major neu-ronal structures of the mammalian biological clock. IGL neurons in rats, investi-gated in vivo, show a characteristic isoperiodic infra-slow oscillatory pattern (ISO) of activity. The mean period of this activity is about 120 s. The function of oscillatory activity, commonly observed in other biological clock structures, could be connected with the secretion of neuropeptides. Molecular study of the bases of bursting activity evoked in vitro, can help to better understand the mechanism of these oscillations. It was shown that the key element in this phe-nomenon is the expression of HCN family nonselective cationic channels and voltage-dependent T-type calcium channels. The generated h-current (the base of voltage sag) and t-current (causing low threshold spikes; LTS) are the topic of many studies revealing the mechanism of rhythmic neuronal activity. MATERIALS AND METHODS Based on our results of a patch clamp study, we have proposed the division of IGL cells into groups (using cluster analysis) based on different amplitudes of voltage components evoked by the h-current and t-current. The location of the investigated neurons chosen for further analysis was confirmed by immunohisto-chemical staining and confocal microscopy. RESULTS AND CONCLUSIONS The IGL neurons were classified into four groups showing different amplitudes of voltage sag and LTS. This classification obtained during experiments conducted at in vitro conditions, may provide information about the oscillatory na-ture of the neuron observed in the in vivo study.

PL

WSTĘP Listek ciała kolankowatego bocznego wzgórza (intergeniculate leaflet – IGL) jest jedną z dwóch głównych neuronalnych struktur zegara biologicznego ssaków. U szczura, w badaniach in vivo, neurony IGL wykazują charakterystyczny izoperiodyczny wzór infrawolnych oscylacji (infra-slow oscillation – ISO) generowania potencjałów czynnościowych, o okresie około 120 s. Przypuszcza się, że taka aktywność neuronalna, będąca cechą wspólną struktur zegara biologicznego, może ułatwiać sekrecję neuropeptydów. Badania molekularnych podstaw aktywności erupcyjnej, która może być wywołana w warunkach in vitro, przybliżają nas do poznania mechanizmu powstawania tych oscylacji. Wykazano, że kluczowym elementem, w generowaniu tego rodzaju oscylacji, jest obecność nieselektywnych kanałów kationowych z rodziny HCN oraz napięciowozależnych kanałów wapniowych typu-T. Przepływający przez nie prąd-h (powodujący sag napięciowy) oraz prąd-t (manifestujący się występowaniem niskoprogowych potencjałów wapniowych (low threshold spike – LTS) to obiekty wielu badań, dotyczących rytmicznej aktywności komórek nerwowych. MATERIAŁY I METODY Opierajac się na wynikach własnych badań, metodą elektrofizjologicznej rejestracji aktywności pojedynczych neuronów – patch clamp – autorzy zaproponowali podział neuronów IGL (na podstawie analizy klastrów), w zależności od amplitudy zmian napięcia, wywołanych prądem-h i prądem-t. Lokalizacja analizowanych neuronów została potwierdzona dzięki barwieniom immunohistochemicznym i mikroskopii konfokalnej. WYNIKI I WNIOSKI Otrzymano cztery grupy neuronów IGL, różniących się amplitudą sagu napięciowego oraz LTS. Przeprowadzony podczas badań in vitro podział może dostarczyć informacji na temat zdolności komórek do generowania aktywności oscylacyjnej w warunkach in vivo.

Keywords

EN

ISO; aktywność erupcyjna; bursting activity; h-current; intergeniculate leaflet; listek ciała kolankowatego bocznego; patch clamp; prąd-h; prąd-t; t-current

Discipline

• MEDICINE: MEDICINE

• Publisher: Śląski Uniwersytet Medyczny w Katowicach
• Journal: Annales Academiae Medicae Silesiensis
• Year: 2013
• Volume: 67
• Issue: 6
• Pages: 353–360

Contributors

author

Łukasz Chrobok

• Department of Neurophysiology and Chronobiology, Institute of Zoology, Jagiellonian University

author

Katarzyna Palus

• Department of Neurophysiology and Chronobiology, Institute of Zoology, Jagiellonian University

author

Marian Henryk Lewandowski

• Zakład Neurofizjologii i Chronobiologii, Instytut Zoologii Uniwersytetu Jagiellońskiego ul. Gronostajowa 9 30-387 Kraków tel. [phone]

References

• 1. Moore R.Y., Card J.P. Intergeniculate leaflet: an anatomically and functionally distinct subdivision of the lateral geniculate complex. J. Comp. Neurol. 1994; 344: 403–430.
• 2. Moore R.Y. The geniculohypothalamic tract in monkey and man. Brain Res. 1989; 486: 190–194.
• 3. Harrington M.E. The ventral lateral geniculate nucleus and the intergeniculate leaflet: interrelated structures in the visual and circadian systems. Neurosci. Biobehav. 1997; Rev. 21: 705–727.
• 4. Morin L. Neuroanatomy of the extended circadian rhythm system. Exp. Neurol. 2013; 243: 4–20.
• 5. Card J.P., Moore R.Y. Organization of lateral geniculate – hypothalamic connections in the rat. J. Comp. Neurol. 1989; 284: 135–147.
• 6. Mikkelsen J.D. The organization of the crossed geniculogeniculate pathway of the rat: a Phaseolus vulgaris-leucoagglutinin study. Neuroscience 1992; 48: 953–962.
• 7. Lewandowski M.H., Blasiak T., Domoslawski J., Wolkowska A. Ultradian rhythmic neuronal oscillation in the intergeniculate leaflet. Neuroreport 2000; 11: 317–321.
• 8. Lewandowski M.H., Blasiak T., Blasiak A. Are ultra-slow isoperiodic oscillations in rat intergeniculate leaflet neurons dependent on reciprocal connection with its contralaterally located counterpart? Neurosci. Lett. 2002; 27: 243–246.
• 9. Lewandowski M.H., Blasiak T. Slow oscillation circuit of the interge-niculate leaflet. Acta Neurobiol. Exp. (Wars). 2004; 64(2): 277–288.
• 10. Blasiak T., Lewandowski M.H. Differential firing pattern and response to lighting conditions of rat intergeniculate leaflet neurons projecting to suprachiasmatic nucleus or contralateral intergeniculate leaflet. Neuroscience 2013; 228: 315–324.
• 11. Miller J.D., Fuller C.A. Isoperiodic neuronal activity in suprachiasmatic nucleus of the rat. Am. J. Physiol. 1992; 263: R51–R58.
• 12. Szkudlarek H.J., Herdzina O., Lewandowski M.H. Ultra-slow oscillatory neuronal activity in the rat olivary pretectal nucleus: comparison with oscillations within the intergeniculate leaflet. Eur. J. Neurosci. 2008; 27: 2657–2664.
• 13. Blasiak A., Lewandowski M.H. In vitro extracellular recording of spontaneous activity of the intergeniculate leaflet neurons. Brain Res. 2004; 1015(1–2): 82–86.
• 14. Wahl-Schott C., Biel M. HCN channels: Structure, cellular regulation and physiological function. Cell. Mol. Life Sci. 2009; 66: 470–494.
• 15. Ying S.W., Tibbs G.R., Picollo A. et al. PIP2-mediated HCN3 channel gating is crucial for rhythmic burst firing in thalamic intergeniculate leaflet neurons. J. Neurosci. 2011; 31(28): 10412–10423.
• 16. Zhang L., Renaud L.P., Kolaj M. Properties of a T-type Ca2+channel-activated slow afterhyperpolarization in thalamic paraventricular nucleus and other thalamic midline neurons. J. Neurophysiol. 2009; 101(6): 2741–2750.
• 17. Dolphin A.C. A short history of voltage-gated calcium channels. British journal of pharmacology. Br. J. Pharmacol. 2006; 147 Suppl. 1: S56–62.
• 18. Blasiak T., Lewandowski M.H. Blockade of GABAA receptors disrupts isoperiodic neuronal oscillations in the intergeniculate leaflet of the rat. Brain Res. 2004; 29: 82–87.
• 19. Moore R.Y., Speh J.C. GABA is the principal neurotransmitter of the circadian system. Neurosci Lett 1993; 150: 112–116.
• 20. Lewandowski M.H., Blasiak T., Blasiak A. Are ultra-slow isoperiodic oscillations in rat intergeniculate leaflet neurons dependent on reciprocal connection with its contralaterally located counterpart? Neurosci. Lett 2002; 330: 243–246.
• 21. Blasiak A., Blasiak T., Lewandowski M.H. Electrophysiology and pharmacology of the optic input to the rat intergeniculate leaflet in vitro. J. Physiol. Pharmacol. 2009; 60: 171–180.
• 22. Hannibal J., Fahrenkrug J. Target areas innervated by PACAP – immunoreactive retinal ganglion cells. Cell Tissue Res. 2004; 316: 99–113.
• 23. Chemin J., Traboulsie A., Lory P. Molecular pathways underlying the modulation of T-type calcium channels by neurotransmitters and hormones. Cell Calcium 2006; 40(2): 121–134.
• 24. Blasiak T., Lewandowski M.H. Dorsal raphe nucleus modulates neuronal activity in rat intergeniculate leaflet. Behav. Brain Res. 2003; 138(2): 179–185.
• 25. Bobker D.H., Williams J.T. Serotonin augments the cationic current Ih in central neurons. Neuron 1989; 2(6): 1535–1540.
• 26. Gasparini S., DiFrancesco D. Action of serotonin on the hyperpolarization-activated cation current (Ih) in rat CA1 hippocampal neurons. Eur. J. Neurosci. 1999; 11(9): 3093–3100.
• 27. Liu Z., Bunney E.B., Appel S.B., Brodie M.S. Serotonin reduces the hyperpolarization-activated current (Ih) in ventral tegmental area dopamine neurons: involvement of 5-HT2 receptors and protein kinase C. J. Neurophysiol. 2003; 90(5): 3201–3212.

• Document Type: article