Mieszane infekcje wirusowe roślin: współdziałanie czy rywalizacja terytorialna między wirusami?

• Authors: Anna Grupa , Jerzy Syller
• Languages of publication: PL EN

Abstracts

PL

Mieszane infekcje wirusowe powstają w wyniku zróżnicowanego w czasie (nadkażenie) bądź równoczesnego (koinfekcja) wniknięcia do komórek gospodarza cząstek różnych wirusów lub różnych szczepów tego samego wirusa. Interakcje między wirusami w roślinie gospodarzu klasyfikowane są najczęściej jako synergistyczne lub antagonistyczne. Zjawisko synergizmu zachodzi wówczas, gdy obecność jednego wirusa wpływa stymulująco na dynamikę replikacji drugiego. Ma miejsce, gdy wirus obecny w roślinie tłumi, za pośrednictwem indukowanego przez siebie białka, potranskrypcyjne wyciszanie genu (PTGS), czyli naturalną reakcję obronną rośliny, która może zostać skierowana przeciwko innemu wirusowi, wnikającemu do rośliny. Wzrostowi akumulacji wirusów w roślinie zwykle towarzyszy zaostrzenie objawów chorobowych, w porównaniu z objawami na roślinach porażonych tymi wirusami oddzielnie. Poważne zaostrzenie procesu chorobowego towarzyszące interakcji synergistycznej może doprowadzić do przedwczesnej śmierci rośliny. W przeciwieństwie do synergizmu, istotą oddziaływań antagonistycznych jest hamowanie czynności życiowych jednego wirusa przez drugi wirus. Typowym przykładem interakcji antagonistycznej jest odporność (ochrona) krzyżowa, zjawisko wykorzystywane w ochronie roślin przed porażeniem przez wirulentne szczepy wirusów. Przeważa hipoteza, że ten typ odporności opiera się na zjawisku wyciszania RNA wirusowego. W odpowiedzi na infekcję wirusem, w roślinie indukowany jest sygnał uruchamiający mechanizm PTGS. W sytuacji, gdy do tkanki rośliny wnika kolejny wirus, o dużym stopniu homologii z wirusem już w niej obecnym, strategia obronna rośliny ukierunkowuje się na zdegradowanie jego RNA. Ochrona krzyżowa może wiązać się z wystąpieniem w roślinie zjawiska tzw. oddzielenia przestrzennego. W spektakularnej formie zachodzi ono wtedy, gdy homologiczne wirusy równocześnie wnikają do rośliny. Wówczas ich podpopulacje odseparowują się od siebie, zasiedlając różne komórki w tkance gospodarza. W opinii wirusologów, poznanie interakcji między wirusami jest istotne dla zrozumienia ewolucji i patogenezy tych pasożytów.

EN

Mixed infections occur when two or more viruses or strains of the same species invade the host at different times (super-infection) or simultaneously (co-infection). Interactions between plant viruses in mixed infections are generally categorized as synergistic or antagonistic. Synergism refers to a situation in which the presence and activity of one virus stimulates the replication dynamics of the second virus. The phenomenon occurs when the virus present in the host plant suppresses, by a specific viral protein, post-transcriptional gene silencing (PTGS), i. e. a natural plant defense response, and may target another virus entering the plant cells. The increase in virus accumulation is usually associated with an enhanced severity of disease symptoms exhibited by the plant, as compared with those shown by singly infected plants. Severe response to the multiple infection may lead to the premature death of the plant. Unlike synergism, antagonistic interactions rely on the inhibition of life functions of one virus by a second virus. A typical example of antagonistic interaction is cross-protection, the phenomenon used to protect cultivated plants against infection by virulent strains of viruses. According to the currently prevailing hypothesis, behind this phenomenon is the mechanism of viral RNA silencing. In response to infection, a signal is induced in the plant which initiates PTGS to degrade RNA of a homologous virus. Cross-protection can be manifested in the host tissue by the occurrence of spatial separation between the viral subpopulations. In its spectacular form this phenomenon occurs when two or more homologous viruses invade the plant simultaneously. Then their subpopulations separate from each other, thus colonizing different cells in the host tissue. Virologists believe that good knowledge of within-host interactions between viruses will contribute to a better understanding of viral evolution and pathogenesis.

• Journal: Kosmos
• Year: 2015
• Volume: 64
• Issue: 1
• Pages: 47-56

Dates

published

2015

Contributors

author

Anna Grupa

• Pracownia Fitopatologii, Instytut Hodowli i Aklimatyzacji Roślin - Państwowy Instytut Badawczy, Oddział w Młochowie, Platanowa 19, 05-831 Młochów, Polska

author

Jerzy Syller

• Pracownia Fitopatologii, Instytut Hodowli i Aklimatyzacji Roślin - Państwowy Instytut Badawczy, Oddział w Młochowie, Platanowa 19, 05-831 Młochów, Polska

References

• Balmer O., Stearns S. C., Schötzau A., Brun R., 2009. Intraspecifc competition between co-infecting parasite strains enhances host survival in African trypanosomes. Ecology 90, 3367-3378.
• Calendar R., 1986. Viral transactivation. Bio/Technology 4, 1074-1077.
• Chakraborty S., Vanitharani R., Chattopadhyay B., Fauquet C. M., 2008. Supervirulent pseudorecombination and asymmetric synergism between genomic components of two distinct species of begomovirus associated with severe tomato leaf curl disease in India. J. Gen. Virol. 89, 818-828.
• Chen Y., Zhao Y., Hammond J., Hsu H., Evans J., Feldlaufer M., 2004. Multiple virus infections in the honey bee and genome divergence of honey bee viruses. J. Invert. Pathol. 87, 84-93.
• Csorba T., Pantaleo V., Burgyán J., 2009. RNA silencing, an antiviral mechanism. Adv. Virus Res. 75, 35-71.
• DaPalma T., Doonan B.P., Trager N. M., Kasman L. M., 2010. A systematic approach to virus-virus interactions. Virus Res. 149, 1-9.
• Dietrich C., Maiss E., 2003. Fluorescent labelling reveals spatial separation of potyvirus populations in mixed infected Nicotiana benthamiana plants. J. Gen. Virol. 84, 2871-2876.
• Elena S. F., Bedhomme S., Carrasco P., Cuevas J. M., de la Iglesia F., Lafforgue G., Lalić J., Pròsper À., Tromas N., Zwart M. P., 2011. The evolutionary genetics of emerging plant RNA viruses. Mol. Plant-Microbe Interact. 24, 287-293.
• Folimonova S. Y., Robertson C. J., Shilts T., Folimonov A. S., Hilf M. E., Garnsey S. M., Dawson W. O., 2010. Infection with strains of Citrus tristeza virus does not exclude superinfection by other strains of the virus. J. Virol. 84, 1314-1325.
• Fukuzawa N., Itchoda N., Ishihara T., Goto K., Masuta C., Matsumura T., 2010. HC-Pro, a potyvirus RNA silencing suppressor, cancels cycling of Cucumber mosaic virus in Nicotiana benthamiana plants. Virus Genes 40, 440-446.
• Gal-On A., Shiboleth Y. M., 2006. Cross protection. [W:] Natural Resistance Mechanisms of Plants to Viruses. Loebenstein G., Carr J. P. (reds). Springer, Dordrecht, 261-288.
• García-Arenal F., Fraile A., Malpica J. M., 2003. Variation and evolution of plant virus populations. Int. Microbiol. 6, 225-232.
• Ghedin E., Fitch A., Boyne A., Griesemer S., DePasse J., Bera J., Zhang X., Halpin R. A., Smit M., Jennings L., St. George K., Holmes E. C., Spiro D. J., 2009. Mixed infection and the genesis of influenza virus diversity. J. Virol. 83, 8832-8841.
• Gil-Salas F. M., Peters J., Boonham N., Cuadrado I. M., Janssen D., 2012. Co-infection with Cucumber vein yellowing virus and Cucurbit yellow stunting disorder virus leading to synergism in cucumber. Plant Pathol. 61, 468-478.
• Giner A., Lakatos L., García-Chapa M., López-Moya J. J., Burgyán J., 2010. Viral protein inhibits RISC activity by Argonaute binding through conserved WG/GW motifs. PLoS Pathogens 6, e1000996.
• González-Jara P., Fraile A., Canto T., García-Arenal F., 2009. The multiplicity of infection of a plant virus varies during colonization of its eukaryotic host. J. Virol. 83, 7487-7494.
• Griffiths E. C., Pedersen A. B., Fenton A., Petchey O. L., 2011. The nature and consequences of coinfection in humans. J. Infect. 63, 200-206.
• Hughes J., Allen R. C., Baguelin M., Hampson K., Baillie G. J., Elton D., Newton J. R., Kellam P., Wood J. L. N., Holmes E. C., Murcia P. R., 2012. Transmission of equine influenza virus during an outbreak is characterized by frequent mixed infections and loose transmission bottlenecks. PLoS Pathog. 8: e1003081. doi: 10.1371/journal.ppat.1003081.
• Hull R., 2002. Matthews' plant virology. 4th edn San Diego, Academic Press.
• Jedlinski H., Brown C. M., 1965. Cross protection and mutual exclusion by three strains of barley yellow dwarf virus in Avena sativa L. Virology, 26, 613-621.
• Julve J.M., Gandía A., Fernández-del-Carmen A., Sarrion-Perdigones A., Castelijns B., Granell A., Orzaez D., 2013. A coat-independent superinfection exclusion rapidly imposed in Nicotiana benthamiana cells by tobacco mosaic virus is not prevented by depletion of the movement protein. Plant Mol. Biol. 81, 553-564.
• Kumar S., Khadwal A., Verma S., Singhi S. C., 2013. Immune thrombocytopenic purpura due to mixed viral infections. Indian J. Pediatr. 80, 421-422.
• Larska M., Polak M. P., Riitho V., Strong R., Belák S., Alenius S., Uttenthal Å., Liu L., 2012. Kinetics of single and dual infection of calves with an Asian atypical bovine pestivirus and a highly virulent strain of bovine viral diarrhoea virus 1. Comp. Immunol. Microb. 35, 381-390.
• Latham J. R., Wilson A. K., 2008. Transcomplementation and synergism in plants: implications for viral transgenes? Mol. Plant Pathol. 9, 85-103.
• Mandadi K. K., Scholthof K.-B. G., 2012. Characterization of a viral synergism in the monocot Brachypodium distachyon reveals distinctly altered host molecular processes associated with disease. Plant Physiol. 160, 1432-1452.
• Mbanzibwa D. R., Tian Y., Mukasa S. B., Valkonen J. P. T., 2009. Cassava brown streak virus (Potyviridae) encodes a putative Maf/HAM1 pyrophosphatase implicated in reduction of mutations and a P1 proteinase that suppresses RNA silencing but contains no HC-Pro. J. Virol. 83, 6934-6940.
• Méndez-Lozano J., Torres-Pacheco I., Fauquet C. M., Rivera-Bustamante R. F., 2003. Interactions between geminiviruses in a naturally occurring mixture: Pepper huasteco virus and Pepper golden mosaic virus. Phytopathology 93, 270-277.
• Miralles R., Ferrer R., Solé R. V., Moya A., Elena S. V., 2001. Multiple infection dynamics has pronounced effects on the fitness of RNA viruses. J. Evol. Biol. 14, 654-662.
• Mlotshwa S., Pruss G. J., Vance V., 2008. Small RNAs in viral infection and host defense. Trends Plant Sci. 13, 375-382.
• Moschidou P., Martella V., Lorusso E., Desario C., Pinto P., Losurdo M., Catella C., Parisi A., Bányai K., Buonavoglia C., 2011. Mixed infection by Feline astrovirus and Feline panleukopenia virus in a domestic cat with gastroenteritis and panleukopenia. J. Vet. Diagn. Invest. 23, 581-584.
• Nishiguchi M., Kobayashi K., 2011. Attenuated plant viruses: preventing virus diseases and understanding the molecular mechanism. J. Gen. Plant Pathol. 77, 221-229.
• Paprocka M., Wołoszyńska M., 2004. Potranskrypcyjne wyciszanie genów u roślin. Kosmos 53, 193-200.
• Pepin K. M., Lambeth K. Hanley K. A., 2008. Asymmetric competitive suppression between strains of dengue virus. BMC Microbiol. 8, 28. doi:10.1186/1471-2180-82-8.
• Pruss G., Ge X., Shi X. M., Carrington J. C., Vance V. B., 1997. Plant viral synergism: the potyviral genome encodes a broad-range pathogenicity enhancer that transactivates replication of heterologous viruses. Plant Cell 9, 859-868.
• Read A. F., Taylor L. H., 2001. The ecology of genetically diverse infections. Science 292, 1099-1102.
• Rochow W. F., Ross A. F., 1955. Virus multiplication in plants doubly infected by potato viruses X and Y. Virology 1, 10-27.
• Stenger D. C., Young B. A., Qu F., Morris F. T., French R., 2007. Wheat streak mosaic virus lacking helper component-proteinase is competent to produce disease synergism in double infections with Maize chlorotic mottle virus. Phytopathology 97, 1213-1221.
• Syller J., 2001. Mechanizmy przenoszenia wirusów roślinnych i zwierzęcych przez stawonogi. Kosmos 50, 29-38.
• Syller J., 2006. The roles and mechanisms of helper component proteins encoded by potyviruses and caulimoviruses. Physiol. Mol. Plant Pathol. 67, 119-130.
• Syller J., 2012. Facilitative and antagonistic interactions between plant viruses in mixed infections. Mol. Plant Pathol. 13, 204-216.
• Takahashi T., Sugawara T., Yamatsuta T., Isogai M., Natsuaki T., Yoshikawa N., 2007. Analysis of the spatial distribution of identical and two distinct virus populations differently labeled with cyan and yellow fluorescent proteins in coinfected plants. Phytopathology 97, 1200-1206.
• Takeshita M., Shigemune N., Kikuhara K., Furuya N., Takanami Y., 2004. Spatial analysis for exclusive interactions between subgroups I and II of Cucumber mosaic virus in cowpea. Virology 328, 45-51.
• Tatineni S., Graybosch R. A., Hein G. L., Wegulo S. N., French R., 2010. Wheat cultivar-specific disease synergism and alteration of virus accumulation during co-infection with Wheat streak mosaic virus and Triticum mosaic virus. Phytopathology 100, 230-238.
• Untiveros M., Fuentes S., Salazar L., 2007. Synergistic interaction of Sweet potato chlorotic stunt virus (Crinivirus) with carla-, cucumo-, ipomo-, and potyviruses infecting sweet potato. Plant Dis. 91, 669-676.
• Vance V. B., 1991. Replication of potato virus X RNA is altered in coinfections with potato virus Y. Virology 182, 486-494.
• Voinnet O., 2009. Origin, biogenesis, and activity of plant microRNAs. Cell136, 669-687.
• Voinnet O., Pinto Y. M., Baulcombe D. C., 1999. Suppression of gene silencing: A general strategy used by diverse DNA and RNA viruses of plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96, 14147-14152.
• Wintermantel W. M., Cortez A. A., Anchieta A. G., Gulati-Sakhuja A., Hladky L. L., 2008. Co-infection by two criniviruses alters accumulation of each virus in a host-specific manner and influences efficiency of virus transmission. Phytopathology 98, 1340-1345.
• Ziebell H., Carr J. P., 2009. Effects of dicer-like endoribonucleases 2 and 4 on infection of Arabidopsis thaliana by cucumber mosaic virus and a mutant virus lacking the 2b counter-defence protein gene. J. Gen. Virol. 90, 2288-2292.
• Ziebell H., Carr J. P., 2010. Cross protection: a century of mystery. Adv. Virus Res. 76, 211-264.